Каменная Сретенская церковь датируется 1510–1530 годами, на что указывают археологические исследования. Впервые храм упоминается несколько позже, в 1539 году в грамоте царя Ивана Грозного, данной монастырю. Юный царь, особо чтивший обитель и её игумена Гурия (Заболотского), определил монастырю ежегодное жалование. Церковь располагается на втором этаже, а под ней – трапезная для иноков и подсобные помещения.
Трапезная пострадала в 1611 году во время захвата обители польско-литовскими интервентами, когда в обители случился большой пожар (тогда выгорели почти все деревянные постройки монастыря). В 1799 году с запада к храму была пристроена новая паперть с двумя чугунными лестницами по сторонам, одна из них сохранилась до нашего времени, другая – восстановлена. В 1812–1815 годах храм разобрали до подклета и значительно перестроили. На западной стене имелась надпись о поновлении храма в 1816 году при настоятеле Пахомии.
Ещё одно обновление произошло в 1838 году, тогда с запада пространство между церковью и монастырской оградой застроили папертью и совмещённым с ней корпусом мастерских. Храм тёплый, одноглавый, выстроен в характерном для начала XIX века стиле классицизм, с колоннами, фронтоном и рустованным нижним ярусом. Уникально, что при значительных изменениях облика Сретенского храма, одностолпная трапезная палата XVI века, созданная по типу подобных палат Спасо-Андроникова монастыря и Грановитой палаты Московского кремля, сохранилась.
В 1920-х годах в церкви устроили жилые помещения, сломали купол. В это время погибли храмовые росписи на стенах. Сохранились композиции, расположенные на сводах и в алтаре, а при входе в церковь под слоем побелки уцелели изображения Христа и Богоматери. Реставраторы дополнили нижнюю часть росписей, и они снова приобрели первозданный вид.
В день празднования преставления Мефодия Пешношского, 27 июня 2009 года, в Сретенском храме вновь состоялось торжественное богослужение.
